異形葉——研究植物環境適應性的“理想型”_風聞

由於全球性的氣候變化加劇，洪澇、乾旱等災害天氣頻繁發生。環境變化對植物，尤其是農作物的生長、發育和產量等都產生了深遠影響，嚴重威脅着人類的糧食安全。由於植物營固着生活，無法通過走動來躲避不良環境，它們“窮則變，變則通”，進化出了多種變異的形態結構來適應環境。例如，仙人掌的針狀葉能夠有效的減少蒸發，豬籠草和狸藻等的捕蟲囊能夠將動物化身“肥料”以獲取營養等。

與這些植物不同，本篇講述的是一些依靠自身表型的可塑性來適應環境變化的植物，它們的葉子“會變身”，同一植株在不同的環境下能產生截然不同的葉形，而不同葉形具有適應相應環境的功能。這一現象稱為“異形葉”，為我們研究植物的環境適應機制提供了獨特的模型。

異形葉的“前世今生”

生物的性狀主要由基因決定，這一點得到了“中心法則”的充分驗證。然而，一些基因型相同的植物在不同環境下能產生完全不同的表型，説明外在環境對植物表型也具有重要影響（圖1）。對生活在水陸交替地帶的濕生/水生植物來説，隨着水位的升降，它們不得不適應陸生和水生兩種生境。在漫長的歲月中，這些植物漸漸進化出表型可塑的能力，這也是異形葉現象多見於水陸交替帶的原因。

圖1 代表性異形葉植物（圖片來源：中科院水生所）

A：粉綠狐尾藻（Myriophyllum aquaticum）；B：圓葉節節菜（Rotala rotundifolia）

異形葉研究最早可追溯到上世紀初，人們發現光照、温度、濕度和二氧化碳（CO2）等環境因素均能調控異形葉植物的葉形變化，並逐漸建立起了環境因子和植物表型的對應關係。其中，較典型的研究代表是水毛茛（Batrachium bungei），已作為植物表型可塑性的代表植物出現在各類生物課本上。研究表明，除水生/陸生環境外，光週期（晝夜週期中光照期和暗期長短的交替變化）、濕度變化等也能夠顯著調控水毛茛的葉形變化。總體而言，異形葉植物的水生葉常為深裂、絲狀或線形，角質層和氣孔退化或消失，取而代之的是葉片變得細、長、薄，這種形態大大方便了它們直接在水體中進行氣體交換和養分吸收，而維管束退化和通氣組織增加則是為了更好地適應水流波動和氣體運輸。

與之對應，陸生葉的葉形較為簡單，具有較厚的角質層以抵禦陽光的傷害，葉緣完整，氣孔和維管束較發達，利於通過蒸騰作用等過程進行物質運輸和氣體交換，並在最大程度上獲取光能。這種可塑性的外形和結構能夠使異形葉植物在不同環境下有效地調節水可用性、採光面積、氣體交換和營養吸收，保證生長發育的順利進行。

植物激素也是影響異形葉植物表型的重要調節因子。研究表明，環境主要通過調節植物激素的變化來實現葉形的可塑性調控。通過對植株施加脱落酸、赤黴素和乙烯等多種植物激素，研究人員從激素生理和形態解剖層面分析了多種植物激素對葉形的調控規律。其中，研究較為深入的代表性激素是脱落酸和乙烯，他們能夠拮抗調控多種異形葉植物的表型變化。脱落酸產生於遠古時期，在植物祖先登陸時進化產生，協調幹旱、氣體交換等多個發育過程，也廣泛參與了異形葉植物在陸生狀態下表型的產生。乙烯則在水淹環境下大量積累，能夠通過促進葉形變化和莖稈伸長，使植物適應或逃避水生環境。

由於異形葉現象在多種植物中普遍存在，研究人員選取的研究材料也是多種多樣：蘋屬、毛茛屬、蔊菜屬、慈姑屬、睡蓮屬、狐尾藻和水馬齒屬等多種異形葉植物均被用作研究材料，也取得了一定研究進展。

進入21世紀後，隨着分子生物學的興起，人們開始探索從分子層面研究異形葉發育的分子機制。通過轉錄組測序和組學分析等技術，研究人員挖掘到了許多在不同環境下差異表達的基因，這些基因涉及表型調控、激素信號和脅迫適應等諸多層面，為研究異形葉調控的分子機制提供了必要的數據基礎。然而，由於這些異形葉植物均非模式植物，遺傳背景複雜、培養繁殖困難、基因信息缺乏，許多植物難以通過遺傳轉化進行基因功能驗證，其背後的分子機制也始終懸而未決。

“獨闢蹊徑，柳暗花明”

先前的相關研究由於植物材料的限制和遺傳轉化體系的侷限，無法採用轉基因技術準確驗證基因的功能，也限制了該領域的研究。為此，中國科學院水生生物研究所的研究人員在篩選和分析多種水生植物基礎上，提出了一種新的適於異形葉研究的植物-異葉水蓑衣（Hygrophila difformis），並通過實驗條件的優化建成了一系列研究體系（圖2）。該植物的葉形對環境因子敏感，水陸生境、濕度、温度和光照等環境因子能顯著影響該植物的葉片形態；其葉形對植物激素的響應也具有廣泛的代表性；繁殖方便（可扦插、葉片繁殖，一週即可獲得再生植株）、遺傳轉化簡易（約3個月），具有其它異形葉植物所不具有的典型優勢，是研究異形葉現象的理想材料（Li等，2017）。

圖2 異葉水蓑衣的表型及激素分佈（圖片來源：Li et al. 2020）

A：陸生植株.B：沉水植株.C：陸生葉.D：沉水葉.標尺= 1cm

E-H：轉入細胞分裂素報告基因TCS::GUS的葉片GUS染色. 標尺= 1 mm

葉片從幼到老依次從左到右排列，藍色代表細胞分裂素在葉片中的分佈。

近日，該課題組進一步優化了異葉水蓑衣的遺傳轉化體系，通過優化其組織培養和遺傳轉化條件，將其穩定遺傳轉化效率提高到14%以上（Li等，2020）。研究人員將細胞分裂素（一種植物激素，主要調控細胞分裂、組織分化和植物生長）的報告基因TCS::GUS轉入異葉水蓑衣並構建轉化株系，結合外源激素施加和內源激素測定，首次揭示了細胞分裂素在異葉水蓑衣葉形調控中的重要作用。

由於異形葉是研究植物環境適應性的理想模型，揭示以異葉水蓑衣為代表的異形葉植物的發生、發育機制對於我們深刻認識植物適應環境的機理，進而理解全球氣候變化局面下植物如何進一步演變有着重要意義，異形葉研究也將大有可為。

參考文獻：

1. Li G,Hu S, Yang J, et al (2017). Water-Wisteria as an ideal plant to studyheterophylly in higher aquatic plants. Plant Cell Rep 36(8): 1225-1236.

2. LiG, Hu S, Yang J, et al (2020). Establishment of an Agrobacterium mediatedtransformation protocol for the detection of cytokinin in the heterophyllousplant Hygrophila difformis (Acanthaceae). Plant Cell Rep doi:10.1007/s00299-020-02527-x.